Risalgono al 1337 le prime notizie dell'esistenza della chiesa parrocchiale denominata "chiesa di San Sisto del monte Lacugnano". Molto probabilmente fu proprio la chiesa, intitolata San Sisto II Papa, a dare il nome al paese. La condizione orografica fa sì che la chiesa divenga spartiacque fra il costruito e il paesaggio naturale del versante del monte che si affaccia su Perugia. Qui s'innesta un bivio di strade, ancora oggi visibile, conluenza della Pievaiola che da qui è rettificata rispetto al campanile di San Domenico, e della Cortonese che passa per il castello di Lacugnano. Nel 1851 la parrocchia fu unita con San Cristoforo in Lacugnano; quando però, nel 1970, tornò indipendente, fu necessaria la costruzione di una struttura "provvisoria" più a valle, che manterrà le funzioni di polo liturgico fino al 2006, anno dell'inaugurazione della nuova chiesa. Storicamente il ruolo della piccola chiesetta è stato pertanto fondamentale dal punto di vista urbanistico e percettivo, porta d'ingresso della città. Alcuni affreschi originali del 1300, ristrutturati, sono conservati nella chiesa nuova; al loro posto, al termine della recente ristrutturazione, sono stati eseguiti dei nuovi affreschi.

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